Главная \ Наука \ Научные издания КФУ \ Ученые записки Казанского университета \ Ученые записки Казанского университета. Серия Естественные науки \ Архив

Оценка динамики количества генов, ответственных за деградацию нефтепродуктов в загрязненной почве

Л.Р. Бикташева, А.А. Савельев, П.А. Курынцева, С.Ю. Селивановская, П.Ю. Галицкая

Казанский (Приволжский) федеральный университет, г. Казань, 420008, Россия

Полный текст PDF

DOI: 10.26907/2542-064X.2019.2.255-274

Для цитирования: Бикташева Л.Р., Савельев А.А., Курынцева П.А., Селивановская С.Ю., Галицкая П.Ю. Оценка динамики количества генов, ответственных за деградацию нефтепродуктов в загрязненной почве // Учен. зап. Казан. ун-та. Сер. Естеств. науки. – 2019. – Т. 161, кн. 2. – С. 255–274. – doi: 10.26907/2542-064X.2019.2.255-274.

For citation: Biktasheva L.R., Saveliev A.A., Kuryntseva P.A., Selivanovskaya S.Y., Galitskaya P.Y. Assessment of the number of catabolic genes of oil-contaminated soils. Uchenye Zapiski Kazanskogo Universiteta. Seriya Estestvennye Nauki, 2019, vol. 161, no. 2, pp. 255–274. doi: 10.26907/2542-064X.2019.2.255-274. (In Russian)

Аннотация

Проведено лабораторное моделирование нефтяного загрязнения трех уровней (60, 120 и 250 г/кг) трех типов почв – дерново-подзолистые, серые лесные и чернозем типичный. Установлено, что в течение 120 сут содержание масляных фракций (смеси алифатических и ароматических углеводородов) снижалось в образцах с низким и средним уровнями загрязнения на 10–27% и 2–24% соответственно. Выявлено, что нефтяное загрязнение во всех концентрациях привело к снижению общей численности бактерий по сравнению с незагрязненной почвой в 1.2–5.5 раз. Показано, что количество генов, кодирующих алкан-монооксигеназу (alkI), и генов грамположительных бактерий, кодирующих ферменты деградации ПАУ (GP-PAH), коррелировало с общей численностью бактерий и уменьшалось в случае загрязнения нефтью всех типов почв. Напротив, количество генов, кодирующих алкан-монооксигеназы (alkII и alkIII), а также генов грамотрицательных бактерий, кодирующих ферменты деградации ПАУ (GN-PAH), было выше во всех почвах, загрязненных нефтью, по сравнению с незагрязненными. Статистическая обработка полученных результатов позволила установить, что уровень загрязнения почвы нефтепродуктами является значимым фактором для динамики количества генов групп alkI, alkII, GN-PAH, GP-PAH, а длительность эксперимента – для генов групп alkI, alkIII, GN-PAH, GP-PAH. Тип почв является значимым фактором для динамики числа бактерий и генов групп alkIII и GP-PAH, для остальных групп генов тип почвы не оказывает влияния.

Ключевые слова: нефтезагрязненные почвы, биодеградация, алкан-монооксигеназы, диоксигеназы

Благодарности. Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (проект № 17-7420183).

Литература

Liang Y., Zhang X., Wang J., Li G. Spatial variations of hydrocarbon contamination and soil properties in oil exploring fields across China // J. Hazard. Mater. – 2012. – V. 241–242. – P. 371–378. – doi: 10.1016/j.jhazmat.2012.09.055.
Zhang D.C., Mörtelmaier C., Margesin R. Characterization of the bacterial archaeal diversity in hydrocarbon-contaminated soil // Sci. Total Environ. – 2012. – V. 421–422. – P. 184–196. – doi: 10.1016/j.scitotenv.2012.01.043.
Cappello S., Caruso G., Zampino D., Monticelli L.S., Maimone G., Denaro R., Tripodo B., Troussellier M.,Yakimov M., Giuliano L. Microbial community dynamics during assays of harbour oil spill bioremediation: A microscale simulation study // J. Appl. Microbiol. – 2007. – V. 102, No 1. – P. 184–194. – doi: 10.1111/j.1365-2672.2006.03071.x.
Batista S.B., Mounteer A.H, Amorim F.R., Totola M.R. Isolation and characterization of biosurfactant/bioemulsifier-producing bacteria from petroleum contaminated sites // Bioresour. Technol. – 2006. – V. 97, No 6. – P. 868–875. – doi: 10.1016/j.biortech.2005.04.020.
Watanabe K., Hamamura N. Molecular and physiological approaches to understanding the ecology of pollutant degradation // Curr. Opin. Biotechnol. – 2003. – V. 14, No 3. – P. 289–295. – doi: 10.1016/s0958-1669(03)00059-4.
Margesin R., Labbé D., Schinner F., Greer C. W., Whyte L.G. Characterization of hydrocarbon-degrading microbial populations in contaminated and pristine Alpine soils // Appl. Environ. Microbiol. – 2003. – V. 69, No 6. – P. 3085–3092. – doi: 10.1128/aem.69.6.3085-3092.2003.
Vitte I., Duran R., Hernandez-Raquet G., Mounier J., Jézéquel R., Bellet V., Balaguer P., Caumette P., Cravo-Laureau C. Dynamics of metabolically active bacterial communities involved in PAH and toxicity elimination from oil-contaminated sludge during anoxic/oxic oscillations // Appl. Microbiol. Biotechnol. – 2013. – V. 97, No 9. – P. 4199–4211. – doi: 10.1007/s00253-012-4219-5.
Sun W., Sun X., Cupples A.M. Presence, diversity and enumeration of functional genes (bssA and bamA) relating to toluene degradation across a range of redox conditions and inoculum sources // Biodegradation. – 2014. – V. 25, No 2. – P. 189–203. – doi: 10.1007/s10532-013-9651-4.
Sun W., Sun X., Cupples A.M. Identification of Desulfosporosinus as toluene-assimilating microorganisms from a methanogenic consortium // Int. Biodeterior. Biodegrad. – 2014. – V. 88. – P. 13–19. – doi: 10.1016/j.ibiod.2013.11.014.
Biktasheva L., Selivanovskaya S., Danilova N., Galitskaya P. Presence and expression of genes encoding hydrocarbon decomposition ability of microbes in different soil types sampled in Tatarstan republic (Russia) // 18th Int. Multidiscip. Sci. GeoConf. SGEM 2018. – 2018. – Book 18. – P. 149–154.
Fuentes S., Méndez V., Aguila P., Seeger M. Bioremediation of petroleum hydrocarbons: Catabolic genes, microbial communities, and applications // Appl. Microbiol. Biotechnol. – 2014. – V. 98, No 11. – P. 4781–4794. – doi: 10.1007/s00253-014-5684-9.
Liu Q., Tang J., Bai Z., Hecker M., Giesy J.P. Distribution of petroleum degrading genes and factor analysis of petroleum contaminated soil from the Dagang Oilfield, China // Sci. Rep. – 2015. – V. 5. – Art. 11068, P. 1–12. – doi: 10.1038/srep11068.
Wang W., Shao Z. Genes involved in alkane degradation in the alcanivorax hongdengensis strain A-11-3 // Appl. Microbiol. Biotechnol. – 2012. – V. 94, No 2. – P. 437–448. – doi: 10.1007/s00253-011-3818-x.
Nie Y., Liang J.L., Fang H., Tang Y.Q., Wu X.L. Characterization of a CYP153 alkane hydroxylase gene in a Gram-positive Dietzia sp. DQ12-45-1b and its “team role” with alkW1 in alkane degradation // Appl. Microbiol. Biotechnol. – 2014. – V. 98, No 1. – P. 163–173. – doi: 10.1007/s00253-013-4821-1.
Táncsics A., Szoboszlay S., Kriszt B., Kukolya J., Baka E., Márialigeti K., Révész S. Applicability of the functional gene catechol 1,2-dioxygenase as a biomarker in the detection of BTEX-degrading Rhodococcus species // J. Appl. Microbiol. – 2008. – V. 105, No 4. – P. 1026–1033. – doi: 10.1111/j.1365-2672.2008.03832.x.
Kiyohara H., Nagao K., Kouno K., Yano K. Phenanthrene-degrading phenotype of Alcaligenes faecalis AFK2 // Appl. Environ. Microbiol. – 1982. – V. 43, No 2. – P. 458–461.
Wald J., Hroudova M., Jansa J., Vrchotova B., Macek T., Uhlik O. Pseudomonads rule degradation of polyaromatic hydrocarbons in aerated sediment // Front. Microbiol. – 2015. – V. 6. – Art. 1268, P. 1–13. – doi: 10.3389/fmicb.2015.01268.
Guo G., Tian F., Ding K., Wang L., Liu T., Yang F. Effect of a bacterial consortium on the degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons and bacterial community composition in Chinese soils // Int. Biodeterior. Biodegrad. – 2017. – V. 123. – P. 56–62. – doi: 10.1016/j.ibiod.2017.04.022.
Rehfuss M., Urban J. Alcaligenes faecalis subsp. phenolicus subsp. nov. a phenol-degrading, denitrifying bacterium isolated from a graywater bioprocessor // Syst. Appl. Microbiol. – 2005. – V. 28, No 5. – P. 421–429. – doi: 10.1016/j.syapm.2005.03.003.
Van Beilen J.B., Li Z., Duetz W.A., Smits T.H.M., Witholt B. Diversity of alkane hydroxylase systems in the environment // Oil Gas Sci. Technol. – 2006. – V. 58, No 4. – P. 427–440. – doi: 10.2516/ogst:2003026.
Kohno T., Sugimoto, Y., Sei K., Mori K. Design of PCR primers and gene probes for general detection of alcane-degrading bacteria // Microbes Environ. – 2002. – V. 17, No 3. – P. 114–121.
Kahng H.Y., Malinverni J.C., Majko M.M., Kukor J.J. Genetic and functional analysis of the tbc operons for catabolism of alkyl- and chloroaromatic compounds in Burkholderia sp. Strain JS150 // Appl. Environ. Microbiol. – 2001. – V. 67, No 10. – P. 4805–4816. – doi: 10.1128/AEM.67.10.4805-4816.2001.
Zylstra G.J., Gibson D.T. Toluene degradation by Pseudomonas putida F1. Nucleotide sequence of the todC1C2BADE genes and their expression in Escherichia coli // J. Biol. Chem. – 1989. – V. 264, No 25. – P. 14940–14946.
Furukawa K., Hirose J., Suyama A., Zainki T., Hayashida S. Gene components responsible for discrete substrate specificity in the metabolism of biphenyl (bph operon) and toluene (tod operon) // J. Bacteriol. – 1993. – V. 175, No 16. – P. 5224–5232. – doi: 10.1128/jb.175.16.5224-5232.1993.
Burlage R.S., Hooper S.W., Sayler G.S. The TOL (pWW0) catabolic plasmid // Appl. Environ. Microbiol. – 1989. – V. 55, No 6. – P. 1323–1328.
Harayama S., Rekik M. Comparison of the nucleotide sequences of the meta-cleavage pathway genes of TOL plasmid pWW0 from Pseudomonas putida with other meta-cleavage genes suggests that both single and multiple nucleotide substitutions contribute to enzyme evolution // MGG Mol. Gen. Genet. – 1993. – V. 239, No 1–2. – P. 81–89. – doi: 10.1007/bf00281605.
Kurkela S., Lehväslaiho H., Palva E.T., Teeri T.H. Cloning, nucleotide sequence and characterization of genes encoding naphthalene dioxygenase of Pseudomonas putida strain NCIB9816 // Gene. – 1988. – V. 73, No 2. – P. 355–362. – doi: 10.1016/0378-1119(88)90500-8.
Ferrero M., Llobet-Brossa E., Lalucat J., García-Valdés E., Rosselló-Mora R., Bosch R. Coexistence of two distinct copies of naphthalene degradation genes in Pseudomonas strains isolated from the western Mediterranean region // Appl. Environ. Microbiol. – 2002. – V. 68, No 2. – P. 957–962. – doi: 10.1128/aem.68.2.957-962.2002.
Afzal M., Yousaf S., Reichenauer T.G., Kuffner M., Sessitsch A. Soil type affects plant colonization, activity and catabolic gene expression of inoculated bacterial strains during phytoremediation of diesel // J. Hazard. Mater. – 2011. – V. 186, No 2–3. – P. 1568–1575. – doi: 10.1016/j.jhazmat.2010.
Киреева Н.А., Бакаева М.Д., Тарасенко Е.М. Комплексное биотестирование для оценки загрязнения почв нефтью // Экология и промышленность России. – 2004. – № 2. – С. 26–29.
Dominguez-Rosado E., Pichtel J., Coughlin M. Phytoremediation of soil contaminated with used motor oil: I. Enhanced microbial activities from laboratory and growth chamber studies // Environ. Eng. Sci. – 2004. – V. 21, No 2. – P. 157–168. – doi: 10.1089/109287504773087336.
Schmidt N., Bolter M. Fungal and bacterial biomass in tundra soils along an arctic transect from Taimyr Peninsula, central Siberia // Polar Biol. – 2002. – V. 25, No 12. – P. 871–877. – doi: 10.1007/s00300-002-0422-7.
Li X., Lin X., Li P., Liu W., Wang L., Ma F., Chukwuka K.S. Biodegradation of the low concentration of polycyclic aromatic hydrocarbons in soil by microbial consortium during incubation // J. Hazard. Mater. – 2009. – V. 172, No 2–3. – P. 601–605. – doi: 10.1016/j.jhazmat.2009.07.044.
Colloff M.J., Wakelin S.A., Gomez D., Rogers S.L. Detection of nitrogen cycle genes in soils for measuring the effects of changes in land use and management // Soil Biol. Biochem. – 2008. – V. 40, No 7. – P. 1637–1645. – doi: 10.1016/j.soilbio.2008.01.019.
Anderson T.H., Domsch K.H. Soil microbial biomass: The eco-physiological approach // Soil Biol. Biochem. – 2010. – V. 42, No 12. – P. 2039–2043. – doi: 0.1016/j.soilbio.2010.06.026.
Успенский В.А. Руководство по анализу битумов и рассеянного органического вещества горных пород. – Л.: Недра, 1966. – 316 с.
Хуснутдинов И.Ш., Бухаров С.В., Гончарова И.Н. Определение содержания смолисто-асфальтовых веществ: Метод. указания.– Казань: Казан. гос. технол. ун-т, 2006. – 43 с.
Muyzer G., De Waal E.C., Uitterlinden A.G. Profiling of complex microbial populations by denaturing gradient gel electrophoresis analysis of polymerase chain reaction-amplified genes coding for 16S rRNA // Appl. Environ. Microbiol. – 1993. – V. 59, No 3. – P. 695–700.
Cébron A., Norini M.P., Beguiristain T., Leyval C. Real-Time PCR quantification of PAH-ring hydroxylating dioxygenase (PAH-RHDα) genes from Gram positive and Gram negative bacteria in soil and sediment samples // J. Microbiol. Methods. – 2008. – V. 73, No 2. – P. 148–159. – doi: 10.1016/j.mimet.2008.01.009.
R Core Team. R Development Core Team // R A Lang. Environ. Stat. Comput. – 2013. – V. 55. – P. 275–286.
Jia J., Zong S., Hu L., Shi S., Zhai X., Wang B., Li G., Zhang D. The dynamic change of microbial communities in crude oil-contaminated soils from oil fields in China // Soil Sediment Contam. – 2017. – V. 26, No 2. – P. 171–183. – doi: 10.1080/15320383.2017.1264923.
Fukuhara Y., Horii S., Matsuno T., Matsumiya Y., Mukai M., Kubo M. Distribution of hydrocarbon-degrading bacteria in the soil environment and their contribution to bioremediation // Appl. Biochem. Biotechnol. – 2013. – V. 170, No 2. – P. 329–339. – doi: 10.1007/s12010-013-0170-x.
Рогозина Е.А., Моргунов П.А., Тимергазина И.Ф., Шапиро А.И. Биопрепараты серии Нафтокс для очистки почвы от нефтяного загрязнения // Нефтегазовая технология теория и практика. – 2013. – Т. 8, № 2. – С. 1–14. – URL: http://www.ngtp.ru/rub/7/ 16_2013.pdf.
< >околов С.Н., Хадаев И.Р. Влияние биопрепаратов на снижение остаточной концентрации углеводородов нефти в почве // Междунар. науч.-исследов. журн. – 2017. – Вып. 6, Ч. 2. – С. 130–136.{cke_protected}{C}%3C!%2D%2D%20%20%2D%2D%3E-->
Kang H., Gao H., Yu W., Yi Y., Wang Y., Ning M. Changes in soil microbial community structure and function after afforestation depend on species and age: Case study in a subtropical alluvial island // Sci. Total Environ. – 2018. – V. 625. – P. 1423–1432. – doi: 10.1016/j.scitotenv.2017.12.180.
Godbout J., Comeau Y., Greer C. Soil characteristics effects on introduced bacterial survival and activity // Bioaugmentation for Site Remediation. – Columbus, OH, Battelle Press, 1995. – P. 115–120.
Oudot J., Merlin F.X., Pinvidic P. Weathering rates of oil components in a bioremediation experiment in estuarine sediments // Mar. Environ. Res. – 1998. – V. 45, No 2. – P. 113–125. – doi: 10.1016/S0141-1136(97)00024-X.
Morasch B., Annweiler, E., Warthmann, R.J., Meckenstock, R.U. The use of a solid adsorber resin for enrichment of bacteria with toxic substrates and to identify metabolites: Degradation of naphthalene, o-, and m-xylene by sulfate-reducing bacteria // J. Microbiol. Methods. – 2001. – V. 44, No 2. – P. 183–191. – doi: 10.1016/S0167-7012(00)00242-6.
Galitskaya P., Biktasheva L., Selivanovskaya S. Response of soil microorganisms to radioactive oil waste: Results from a leaching experiment // Biogeosciences. – 2015. – V. 12, No 12. – P. 3681–3693. – doi: 10.5194/bg-12-3681-2015.
Pérez-de-Mora A., Engel M., Schloter M. Abundance and diversity of n-alkane-degrading bacteria in a forest soil co-contaminated with hydrocarbons and metals: A molecular study on alkB homologous genes // Microb. Ecol. – 2011. – V. 62, No 4. –P. 959–972. – doi: 10.1007/s00248-011-9858-z.
Yang Y., Wang J., Liao J., Xie S., Huang Y. Abundance and diversity of soil petroleum hydrocarbon-degrading microbial communities in oil exploring areas // Appl. Microbiol. Biotechnol. – 2014. – V. 99, No 4. – P. 1935–1946. – doi: 10.1007/s00253-014-6074-z.
Zhang Z., Zhao X., Liang Y., Li G., Zhou J. Microbial functional genes reveal selection of microbial community by PAHs in polluted soils // Environ. Chem. Lett. – 2013. – V. 11, No 1. – P. 11–17. – doi: 10.1007/s10311-012-0370-6.
Bengtsson G., Törneman N., de Lipthay J.R., Sørensen S.J. Microbial diversity and PAH catabolic genes tracking spatial heterogeneity of PAH concentrations // Microb. Ecol. – 2013. – V. 65, No 1. – P. 91–100. – doi: 10.1007/s00248-012-0112-0.
Ding G.C., Heuer H., Zühlke S., Spiteller M., Pronk G., Heister K., Kögel-Knabner I. Smalla K. Soil type-dependent responses to phenanthrene as revealed by determining the diversity and abundance of polycyclic aromatic hydrocarbon ring-hydroxylating dioxygenase genes by using a novel PCR detection system // Appl. Environ. Microbiol. – 2010. – V. 76, No 14. – P. 4765–4771. – doi: 10.1128/AEM.00047-10.
Leys N.M., Ryngaert A., Bastiaens L., Wattiau P., Top E.M., Verstraete W., Springael D. Occurrence and community composition of fast-growing Mycobacterium in soils
contaminated with polycyclic aromatic hydrocarbons // FEMS Microbiol. Ecol. – 2005. – V. 51, No 3. – P. 375–388. – doi: 10.1016/j.femsec.2004.09.015.

Поступила в редакцию

12.03.19

Бикташева Лилия Рамилевна, младший научный сотрудник НИЛ «Биоконтроль» Института экологии и природопользования

Казанский (Приволжский) федеральный университет