Изменение структуры грибного сообщества почв при высоком содержании нефти в условиях модельного эксперимента
Л.Р. Бикташева, С.Ю. Селивановская, П.Ю. Галицкая
Казанский (Приволжский) федеральный университет, г. Казань, 420008, Россия
DOI: 10.26907/2542-064X.2020.4.573-591
Для цитирования: Бикташева Л.Р., Селивановская С.Ю., Галицкая П.Ю. Изменение структуры грибного сообщества почв при высоком содержании нефти в условиях модельного эксперимента // Учен. зап. Казан. ун-та. Сер. Естеств. науки. – 2020. – Т. 162, кн. 4. – С. 573–591. – doi: 10.26907/2542-064X.2020.4.573-591.
For citation: Biktasheva L.R., Selivanovskaya S.Y., Galitskaya P.Y. Changes in the structure of the fungal soil community induced by contamination with high oil contents under the laboratory conditions. Uchenye Zapiski Kazanskogo Universiteta. Seriya Estestvennye Nauki, 2020, vol. 162, no. 4, pp. 573–591. doi: 10.26907/2542-064X.2020.4.573-591. (In Russian)
Аннотация
Изучено поведение грибных сообществ трех образцов почв (D, S и С), различающихся по содержанию органического углерода (0.8%, 1.9% и 4.5%) и загрязненных нефтью в концентрации 120 г/кг почвы, в течение 120-суточного лабораторного эксперимента. Внесение нефти в почвы приводило к снижению численности грибов в среднем в 2 раза с последующим восстановлением их количества до уровня исходной почвы в образцах S и С, но не в образце D, где оно оставалось ниже исходной до конца эксперимента. Методом высокопроизводительного секвенирования на платформе Illumina MiSeq проведен анализ структуры сообществ в динамике, а затем методом NMDS оценена схожесть сообществ, формирующихся на этапах их восстановления.
Установлено, что наименее устойчивыми к внесению нефти оказались сообщества почв с большим содержанием органического вещества (изменение сообществ зафиксировано на 3-и сутки), тогда как сообщество почв с низким содержанием органического вещества (образец D) поменяло структуру лишь на 30-е сутки от начала воздействия. Нефть оказала селекционирующее действие, приведя к выраженному доминированию представителей ряда таксонов на 120-е сутки (рода Fusarium (34%) и семейства Clavicipitaceae (20%) в образце D, рода Fusarium (82%) в образце S, родов Fusarium (56%) и Mortierella (21%) в образце С), что свидетельствует о неустойчивом состоянии сообществ. Оценка схожести сообществ, формирующихся на этапах их восстановления, методом NMDS подтвердила, что начиная с 30-х суток сообщества всех образцов достоверно отличались от исходных, причем их различия увеличивались со временем.
Ключевые слова: нефтезагрязненные почвы, грибное сообщество, секвенирование
Благодарности. Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (проект № 17-74-20183).
Литература
1. Ramadass K., Megharaj M., Venkateswarlu K., Naidu R. Ecological implications of motor oil pollution: Earthworm survival and soil health // Soil Biol. Biochem. – 2015. – V. 85. – P. 72–81. – doi: 10.1016/j.soilbio.2015.02.026.
2. Wang H., Kuang S., Lang Q., Yu W. Effects of aged oil sludge on soil physicochemical properties and fungal diversity revealed by high-throughput sequencing analysis // Archaea. – 2018. – V. 2018. – Art. 9264259, P. 1–8. – doi: 10.1155/2018/9264259.
3. Ayoubi S., Khormali F., Sahrawat K.L., de Lima A.C.R. Assessing impacts of land use change on soil quality indicators in a loessial soil in Golestan Province, Iran // J. Agric. Sci. Technol. – 2011. – V. 13, No 5. – P. 727–742.
4. Rosell-Melé A., Moraleda-Cibrián N., Cartró-Sabaté M., Colomer-Ventura F., Mayor P., Orta-Martínez M. Oil pollution in soils and sediments from the Northern Peruvian Amazon // Sci. Total Environ. – 2018. – V. 610–611. – P. 1010–1019. – doi: 10.1016/j.scitotenv.2017.07.208.
5. Streche C., Cocârţǎ D.M., Istrate I.A., Badea A.A. Decontamination of petroleum-contaminated soils using the electrochemical technique: Remediation degree and energy consumption // Sci. Rep. – 2018. – V. 8, No 1. – Art. 3272, P. 1–14. – doi: 10.1038/s41598-018-21606-4.
6. Gao S., Liang J., Teng T., Zhang M. Petroleum contamination evaluation and bacterial community distribution in a historic oilfield located in loess plateau in China // Appl. Soil Ecol. – 2019. – V. 136. – P. 30–42. – doi: 10.1016/j.apsoil.2018.12.012.
7. Atlas R.M. Microbial degradation of petroleum hydrocarbons: An environmental perspective // Microbiol. Rev. – 1981. – V. 45, No 1. – P. 180–209.
8. Mishra S., Jyot J., Kuhad R.C., Lal B. In situ bioremediation potential of an oily sludge-degrading bacterial consortium // Curr. Microbiol. – 2001. – V. 43, No 5. – P. 328–335. – doi: 10.1007/s002840010311.
9. Pacwa-Płociniczak M., Płaza G.A., Piotrowska-Seget Z. Monitoring the changes in a bacterial community in petroleum-polluted soil bioaugmented with hydrocarbon-degrading strains // Appl. Soil Ecol. – 2016. – V. 105. – P. 76–85. – doi: 10.1016/j.apsoil.2016.04.005.
10. Cerqueira V.S., Hollenbach E.B., Maboni F., Vainstein M.H., Camargo F.A.O., Peralba M. do C.R., Bento F.M. Biodegradation potential of oily sludge by pure and mixed bacterial cultures // Bioresour. Technol. – 2011. – V. 102, No 23. – P. 11003–11010. – doi: 10.1016/j.biortech.2011.09.074.
11. Aydin S., Karaçay H.A., Shahi A., Gökçe S., Ince B., Ince O. Aerobic and anaerobic fungal metabolism and Omics insights for increasing polycyclic aromatic hydrocarbons biodegradation // Fungal Biol. Rev. – 2017. – V. 31, No 2. – P. 61–72. – doi: 10.1016/j.fbr.2016.12.001.
12. Aranda E. Promising approaches towards biotransformation of polycyclic aromatic hydrocarbons with Ascomycota fungi // Curr. Opin. Biotechnol. – 2016. – V. 38. – P. 1–8. – doi: 10.1016/j.copbio.2015.12.002.
13. Chigu N.L., Hirosue S., Nakamura C., Teramoto H., Ichinose H., Wariishi H. Cytochrome P450 monooxygenases involved in anthracene metabolism by the white-rot basidiomycete Phanerochaete chrysosporium // Appl. Microbiol. Biotechnol. – 2010. – V. 87, No 5. – P. 1907–1916. – doi: 10.1007/s00253-010-2616-1.
14. Tiwari J.N., Reddy M.M.K., Patel D.K., Jain S.K., Murthy R.C., Manickam N. Isolation of pyrene degrading Achromobacter xylooxidans and characterization of metabolic product // World J. Microbiol. Biotechnol. – 2010. – V. 26, No 10. – P. 1727–1733. – doi: 10.1007/s11274-010-0350-6.
15. Ning D., Wang H., Ding C., Lu H. Novel evidence of cytochrome P450-catalyzed oxidation of phenanthrene in Phanerochaete chrysosporium under ligninolytic conditions // Biodegradation. – 2010. – V. 21, No 6. – P. 889–901. – doi: 10.1007/s10532-010-9349-9.
16. Ichinose H. Cytochrome P450 of wood-rotting basidiomycetes and biotechnological applications // Biotechnol. Appl. Biochem. – 2013. – V. 60, No 1. – P. 71–81. – doi: 10.1002/bab.1061.
17. Radha K.V., Regupathi I., Arunagiri A., Murugesan T. Decolorization studies of synthetic dyes using Phanerochaete chrysosporium and their kinetics // Process Biochem. – 2005. – V. 40, No 10. – P. 3337–3345. – doi: 10.1016/j.procbio.2005.03.033.
18. Selvam K., Swaminathan K., Chae K.S. Decolourization of azo dyes and a dye industry effluent by a white rot fungus Thelephora sp. // Bioresour. Technol. – 2003. – V. 88, No 2. – P. 115–119. – doi: 10.1016/s0960-8524(02)00280-8.
19. Chikere C.B., Okpokwasili G.C., Chikere B.O. Monitoring of microbial hydrocarbon remediation in the soil // 3 Biotech. – 2011. – V. 1, No 3. – P. 117–138. – doi: 10.1007/s13205-011-0014-8.
20. Hatakka A. Lignin-modifying enzymes from selected white-rot fungi: Production and role from in lignin degradation // FEMS Microbiol. Rev. – 1994. – V. 13, No 2–3. – P. 125–135. – doi: 10.1111/j.1574-6976.1994.tb00039.x.
21. Peláez F., Martínez M.J., Martínez A.T. Screening of 68 species of basidiomycetes for enzymes involved in lignin degradation // Mycol. Res. – 1995. – V. 99, No 1. – P. 37–42. – doi: 10.1016/S0953-7562(09)80313-4.
22. Jayasinghe C., Imtiaj A., Lee G.W., Im K.H., Hur H., Lee M.W., Yang H.-S., Lee T.-S. Degradation of three aromatic dyes by white rot fungi and the production of ligninolytic enzymes // Mycobiology. – 2008. – V. 36, No 2. – P. 114–120. – doi: 10.4489/MYCO.2008.36.2.114.
23. Jong E., Field J.A., Bont J.A.M. Aryl alcohols in the physiology of ligninolytic fungi // FEMS Microbiol. Rev. – 1994. – V. 13, No 2–3. – P. 153–187. – doi: 10.1111/j.1574-6976.1994.tb00041.x.
24. Lumibao C.Y., Formel S., Elango V., Pardue J.H., Blum M., Van Bael S.A. Persisting responses of salt marsh fungal communities to the Deepwater Horizon oil spill // Sci. Total Environ. – 2018. – V. 642. – P. 904–913. – doi: 10.1016/j.scitotenv.2018.06.077.
25. Mikolasch A., Donath M., Reinhard A., Herzer C., Zayadan B., Urich T., Schauer F. Diversity and degradative capabilities of bacteria and fungi isolated from oil-contaminated and hydrocarbon-polluted soils in Kazakhstan // Appl. Microbiol. Biotechnol. – 2019. – V. 103, No 17. – P. 7261–7274. – doi: 10.1007/s00253-019-10032-9.
26. Vasco M.F., Cepero M.C., Restrepo S., Vives-Florez M.J. Recovery of mitosporic fungi actively growing in soils after bacterial bioremediation of oily sludge and their potential for removing recalcitrant hydrocarbons // Int. Biodeterior. Biodegrad. – 2011. – V. 65, No 4. – P. 649–655. – doi: 10.1016/j.ibiod.2010.12.014.
27. Nkwelang G., Kamga H.F.L., Nkeng G.E., Antai S.P. Studies on the diversity, abundance and succession of hydrocarbon utilizing micro organisms in tropical soil polluted with oily sludge // Afr. J. Biotecnol. – 2008. – V. 7, No 8. – P. 1075–1080.
28. Llanos C., Kjøller A. Changes in the flora of soil fungi following oil waste application // Oikos. – 1976. – V. 27, No 3. – P. 377–382. – doi: 10.2307/3543456.
29. Bundy J.G., Paton G.I., Campbell C.D. Microbial communities in different soil types do not converge after diesel contamination // J. Appl. Microbiol. – 2002. – V. 92, No 2. – P. 276–288. – doi: 10.1046/j.1365-2672.2002.01528.x.
30. Stamets P. Mycelium Running: How Mushrooms Can Help Save the World. – Berkeley, CA: Ten Speed Press., 2005. – 356 p.
31. ГОСТ 17.4.4.02-2017 Охрана природы (ССОП). Почвы. Методы отбора и подготовки проб для химического, бактериологического, гельминтологического анализа. – М.: Стандартинформ, 2017. – 12 с.
32. Руководство по анализу битумов и рассеянного органического вещества горных пород / Под ред. В.А. Успенского, К.Ф. Родионовой, А.И. Горской, А.П. Шишковой. – Л.: Недра, 1966. – 316 с.
33. Хуснутдинов И.Ш., Бухаров С.В., Гончарова И.Н. Определение содержания смолисто-асфальтовых веществ: Метод. указания. – Казань: Казан. гос. технол. ун-т, 2006. – 44 p.
34. Liu C.M., Kachur S., Dwan M.G., Abraham A.G., Aziz M., Hsueh P.R., Huang Y.T., Busch J.D., Lamit L.J., Gehring C.A., Keim P., Price L.B. FungiQuant: A broad-coverage fungal quantitative real-time PCR assay // BMC Microbiol. – 2012. – V. 12. – Art. 255, P. 1–11. – doi: 10.1186/1471-2180-12-255.
35. Faith D.P., Minchin P.R., Belbin L. Compositional dissimilarity as a robust measure of ecological distance // Vegetatio. – 1987. – V. 69, No 1. – P. 57–68. – doi: 10.1007/BF00038687.
36. Lladó S., Gràcia E., Solanas A.M., Viñas M. Fungal and bacterial microbial community assessment during bioremediation assays in an aged creosote-polluted soil // Soil Biol. Biochem. – 2013. – V. 67. – P. 114–123. – doi: 10.1016/j.soilbio.2013.08.010.
37. Martin-Sanchez P.M., Gorbushina A.A., Toepel J. Quantification of microbial load in diesel storage tanks using culture- and qPCR-based approaches // Int. Biodeterior. Biodegrad. – 2018. – V. 126. – P. 216–223. – doi: 10.1016/j.ibiod.2016.04.009.
38. Ezekoye C.C., Chikere C.B., Okpokwasili G.C. Fungal diversity associated with crude oil-impacted soil undergoing in-situ bioremediation // Sustain. Chem. Pharm. – 2018. – V. 10. – P. 148–152. – doi: 10.1016/j.scp.2018.11.003.
39. Zhou Z.F., Wang M.X., Zuo X.H., Yao Y.H. Comparative investigation of bacterial, fungal, and archaeal community structures in soils in a typical oilfield in Jianghan, China // Arch. Environ. Contam. Toxicol. – 2017. – V. 72, No 1. – P. 65–77. – doi: 10.1007/s00244-016-0333-1.
40. Zhou H., Huang X., Bu K., Wen F., Zhang D., Zhang C. Fungal proliferation and hydrocarbon removal during biostimulation of oily sludge with high total petroleum hydrocarbon // Environ. Sci. Pollut. Res. – 2019. – V. 26, No 32. – P. 33192–33201. – doi: 10.1007/s11356-019-06432-z.
41. Liu X.-Z., Wang Q.-M., Göker M., Groenewald M., Kachalkin A.V., Lumbsch H.T., Millanes A.M., Wedin M., Yurkov A.M., Boekhout T., Bai F.-Y. Towards an integrated phylogenetic classification of the Tremellomycetes // Stud. Mycol. – 2015. – V. 81. – P. 85–147. – doi: 10.1016/j.simyco.2015.12.001.
42. Summerbell R.C. Root endophyte and mycorrhizosphere fungi of black spruce, Picea mariana, in a boreal forest habitat: Influence of site factors on fungal distributions // Stud. Mycol. – 2005. – V. 53. – P. 121–145. – doi: 10.3114/sim.53.1.121.
43. Nguyen H.D.T., Seifert K.A. Description and DNA barcoding of three new species of Leohumicola from South Africa and the United States // Persoonia. – 2008. – V. 21. – P. 57–69. – doi: 10.3767/003158508X361334.
44. Štursová M., Šnajdr J., Cajthaml T., Bárta J., Šantrůčková H., Baldrian P. When the forest dies: The response of forest soil fungi to a bark beetle-induced tree dieback // ISME J. – 2014. – V. 8, No 9. – P. 1920–1931. – doi: 10.1038/ismej.2014.37.
45. Martin F., Kohler A., Duplessis S. Living in harmony in the wood underground: Ectomycorrhizal genomics // Curr. Opin. Plant Biol. – 2007. – V. 10, No 2. – P. 204–210. – doi: 10.1016/j.pbi.2007.01.006.
46. Zhang T., Wang N.-F., Liu H.-Y., Zhang Y.-Q., Yu L.-Y. Soil pH is a key determinant of soil fungal community composition in the Ny-Ålesund Region, Svalbard (High Arctic) // Front. Microbiol. – 2016. – V. 7. – Art. 227, P. 1–10. – doi: 10.3389/fmicb.2016.00227.
47. Rybczyńska-Tkaczyk K., Korniłłowicz-Kowalska T. Activities of versatile peroxidase in cultures of Clonostachys rosea f. catenulata and Clonostachys rosea f. rosea during biotransformation of alkali lignin // J. AOAC Int. – 2018. – V. 101, No 5. – P. 1415–1421. – doi: 10.5740/jaoacint.18-0058.
48. Covino S., Stella T., D’Annibale A., Lladó S., Baldrian P., Čvančarová M., Cajthaml T., Petruccioli M. Comparative assessment of fungal augmentation treatments of a fine-textured and historically oil-contaminated soil // Sci. Total Environ. – 2016. – V. 566–567. – P. 250–259. – doi: 10.1016/j.scitotenv.2016.05.018.
49. Siegel-Hertz K., Edel-Hermann V., Chapelle E., Terrat S., Raaijmakers J.M., Steinberg C. Comparative microbiome analysis of a Fusarium wilt suppressive soil and a Fusarium wilt conducive soil from the Châteaurenard region // Front. Microbiol. – 2018. – V. 9. – Art. 568, P. 1–16. – doi: 10.3389/fmicb.2018.00568.
50. Shen W., Zhu N., Cui J., Wang H., Dang Z., Wu P., Luo Y., Shi C. Ecotoxicity monitoring and bioindicator screening of oil-contaminated soil during bioremediation // Ecotoxicol. Environ. Saf. – 2016. – V. 124. – P. 120–128. – doi: 10.1016/j.ecoenv.2015.10.005.
51. Wang Y., Xu J., Shen J., Luo Y., Scheu S., Ke X. Tillage, residue burning and crop rotation alter soil fungal community and water-stable aggregation in arable fields // Soil Tillage Res. – 2010. – V. 107, No 2. – P. 71–79. – doi: 10.1016/j.still.2010.02.008.
52. Zhou D., Jing T., Chen Y., Wang F., Qi D., Feng R., Xie J., Li H. Deciphering microbial diversity associated with Fusarium wilt-diseased and disease-free banana rhizosphere soil // BMC Microbiol. – 2019. – V. 19, No 1. – Art. 161, P. 1–13. – doi: 10.1186/s12866-019-1531-6.
53. Torres M.S., White J.F. Clavicipitaceae: Free-living and saprotrophs to plant endophytes // Encyclopedia of Microbiology (Third Edition). – Acad. Press, 2009. – P. 422–430. – doi: 10.1016/B978-012373944-5.00329-1.
54. Osono T. Functional diversity of ligninolytic fungi associated with leaf litter decomposition // Ecol. Res. – 2020. – V. 35, No 1. – P. 30–43. – doi: 10.1111/1440-1703.12063.
55. Chen D.M., Taylor A.F.S., Burke R.M., Cairney J.W.G. Identification of genes for lignin peroxidases and manganese peroxidases in ectomycorrhizal fungi // New Phytol. – 2001. – V. 152, No 1. – P. 151–158. – doi: 10.1046/j.0028-646x.2001.00232.x.
56. Chen D.M., Bastias B.A., Taylor A.F.S., Cairney J.W.G. Identification of laccase-like genes in ectomycorrhizal basidiomycetes and transcriptional regulation by nitrogen in Piloderma byssinum // New Phytol. – 2003. – V. 157, No 3. – P. 547–554. – doi: 10.1046/j.1469-8137.2003.00687.x.
57. Floudas D., Binder M., Riley R., Barry K., Blanchette R.A., Henrissat B., Martínez A.T., Otillar R., Spatafora J.W., Yadav J.S., Aerts A., Benoit I., Boyd A., Carlson A., Copeland A., Coutinho P.M., de Vries R.P., Ferreira P., Findley K., Foster B., Gaskell J., Glotzer D., Górecki P., Heitman J., Hesse C., Hori Ch., Igarashi K., Jurgens J.A., Kallen N., Kersten Ph., Kohler A., Kües U., Kumar T.K.A., Kuo A., LaButti K., Larrondo L.F., Lindquist E., Ling A., Lombard V., Lucas S., Lundell T., Martin R., McLaughlin D.J., Morgenstern I., Morin E., Murat C., Nagy L.G., Nolan M., Ohm R.A., Patyshakuliyeva A., Rokas A., Ruiz-Dueñas F.J., Sabat G., Salamov A., Samejima M., Schmutz J., Slot J.C., John F.St., Stenlid J., Sun H., Sun Sh., Syed K., Tsang A., Wiebenga A., Young D., Pisabarro A., Eastwood D.C., Martin F., Cullen D., Grigoriev I.V., Hibbett D.S. The paleozoic origin of enzymatic lignin decomposition reconstructed from 31 fungal genomes // Science. – 2012. – V. 336, No 6089. – P. 1715–1719. – doi: 10.1126/science.1221748.
58. Qhanya L.B., Matowane G., Chen W., Sun Y., Letsimo E.M., Parvez M., Yu J.H., Mashele S.S., Syed K. Genome-wide annotation and comparative analysis of cytochrome P450 monooxygenases in basidiomycete biotrophic plant pathogens // PLoS ONE. – 2015. – V. 10, No 11. – Art. e0142100, P. 1–17. – doi: 10.1371/journal.pone.0142100.
59. Syed K., Porollo A., Lam Y.W., Yadav J.S. A fungal P450 (CYP5136A3) capable of oxidizing polycyclic aromatic hydrocarbons and endocrine disrupting alkylphenols: Role of Trp129 and Leu324 // PLoS ONE. – 2011. – V. 6, No 12. – Art. e28286, P. 1–14. – doi: 10.1371/journal.pone.0028286.
60. Akapo O.O., Padayachee T., Chen W., Kappo A.P., Yu J.H., Nelson D.R., Syed K. Distribution and diversity of cytochrome P450 monooxygenases in the fungal class Tremellomycetes // Int. J. Mol. Sci. – 2019. – V. 20, No 12. – Art. 2889, P. 1–14. – doi: 10.3390/ijms20122889.
Поступила в редакцию
21.05.2020
Бикташева Лилия Рамилевна, младший научный сотрудник НИЛ «Биоконтроль»
Казанский (Приволжский) федеральный университет
ул. Кремлевская, д. 18, г. Казань, 420008, Россия
E-mail: biktasheval@mail.ru
Селивановская Светлана Юрьевна, доктор биологических наук, профессор кафедры прикладной экологии
Казанский (Приволжский) федеральный университет
ул. Кремлевская, д. 18, г. Казань, 420008, Россия
E-mail: svetlana.selivanovskaya@kpfu.ru
Галицкая Полина Юрьевна, доктор биологических наук, доцент кафедры прикладной экологии
Казанский (Приволжский) федеральный университет
ул. Кремлевская, д. 18, г. Казань, 420008, Россия
E-mail: gpolina33@yandex.ru
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.
