Главная \ Наука \ Научные издания КФУ \ Ученые записки Казанского университета \ Ученые записки Казанского университета. Серия Естественные науки \ Архив

Микроокружение опухоли: ключевой фактор развития рака, инвазии и лекарственной устойчивости

А. Атаи¹, В.В. Соловьева¹, А.А. Ризванов¹, С.Ш. Араб²

¹Казанский (Приволжский) федеральный университет, г. Казань, 420008, Россия

²Университет Тарбиат Модарес, г. Тегеран, 14115-111, Иран

Полный текст PDF

DOI: 10.26907/2542-064X.2020.4.507-528

Для цитирования: Атаи А., Соловьева В.В., Ризванов А.А., Араб С.Ш. Микроокружение опухоли: ключевой фактор развития рака, инвазии и лекарственной устойчивости // Учен. зап. Казан. ун-та. Сер. Естеств. науки. – 2020. – Т. 162, кн. 4. – С. 507–528. – doi: 10.26907/2542-064X.2020.4.507-528.

For citation: Ataei A., Solovyeva V.V., Rizvanov A.A., Arab S.Sh. Tumor microenvironment: A key contributor to cancer progression, invasion, and drug resistance. Uchenye Zapiski Kazanskogo Universiteta. Seriya Estestvennye Nauki, 2020, vol. 162, no. 4, pp. 507–528. doi: 10.26907/2542-064X.2020.4.507-528. (In Russian)

Аннотация

Микроокружение опухоли состоит из белков внеклеточного матрикса, преимущественно коллагена, а также из широкого спектра опухоль-ассоциированных клеток, в том числе из фибробластов, нейтрофилов, макрофагов и кровеносных сосудов. Данные компоненты играют ключевую роль в поддержании роста и прогрессии опухоли, особенно на начальных стадиях метастазирования, и определяют физиологию опухолевых клеток. Взаимодействие между опухолевыми и опухоль-ассоциированными клетками в микроокружении опухоли не только оказывает стимулирующее действие на рост опухоли, ее метастазирование, но и индуцирует эпителиально-мезенхимный переход и ангиогенез, а также способствует развитию устойчивости к лекарственной и лучевой терапии. Важными элементами множественной лекарственной устойчивости опухолевых клеток являются ионные каналы и транспортеры.

Поскольку микроокружение опухоли способствует многим процессам, связанным с ее развитием, инвазией и метастазированием, его компоненты представляют интерес при разработке новых таргетных противоопухолевых препаратов, нацеленных на стромальный, иммунный компоненты микроокружения опухоли, а также внеклеточный матрикс, ангиогенные факторы, ионные каналы и транспортеры.

В настоящем обзоре обсуждаются основные процессы и взаимодействия, происходящие в микроокружении опухоли и влияющие на эффективность противоопухолевой терапии. Особое внимание уделяется стромальным и иммунным клеткам, участвующим в развитии опухоли, и факторам, опосредующим развитие лекарственной устойчивости.

Ключевые слова: воспаление, микроокружение опухоли, опухолевые клетки, инвазия опухоли, лекарственная устойчивость, ионные каналы, транспортеры

Благодарности. Работа выполнена за счет средств субсидии, выделенной в рамках государственной поддержки Казанского (Приволжского) федерального университета в целях повышения его конкурентоспособности среди ведущих мировых научно-образовательных центров, а также при финансовой поддержке РФФИ (проект №18-04-01133).

Литература

1. Chulpanova D.S., Kitaeva K.V., Tazetdinova L.G., James V., Rizvanov A.A., Solovyeva V.V. Application of mesenchymal stem cells for therapeutic agent delivery in anti-tumor treatment // Front. Pharmacol. – 2018. – V. 9. – Art. 259, P. 1–10. – doi: 10.3389/fphar.2018.00259.

2. Kitaeva K.V., Rutland C.S., Rizvanov A.A., Solovyeva V.V. Cell culture based in vitro test systems for anticancer drug screening // Front. Bioeng. Biotechnol. – 2020. – V. 8. – Art. 322, P. 1–9. – doi: 10.3389/fbioe.2020.00322.

3. Chulpanova D.S., Kitaeva K.V., Green A.R., Rizvanov A.A., Solovyeva V.V. Molecular aspects and future perspectives of cytokine-based anti-cancer immunotherapy // Front. Cell Dev. Biol. – 2020. – V. 8. – Art. 402, P. 1–24. – doi: 10.3389/fcell.2020.00402.

4. Goswami S., Sahai E., Wyckoff J.B., Cammer M., Cox D., Pixley F.J., Stanley E.R., Segall J.E., Condeelis J.S. Macrophages promote the invasion of breast carcinoma cells via a colony-stimulating factor-1/epidermal growth factor paracrine loop // Cancer Res. – 2005. – V. 65, No 12. – P. 5278–5283. – doi: 10.1158/0008-5472.CAN-04-1853.

5. Laviron M., Boissonnas A. Ontogeny of tumor-associated macrophages // Front. Immunol. – 2019. – V. 10. – Art. 1799, P. 1–7. – doi: 10.3389/fimmu.2019.01799.

6. Solovyeva V.V., Salafutdinov I.I., Martynova E.V., Khaiboullina S.F., Rizvanov A.A. Human adipose derived stem cells do not alter cytokine secretion in response to the genetic modification with pEGFP-N2 plasmid DNA // World Appl. Sci. J. – 2013. – V. 26, No 7. – P. 968–972. – doi: 10.5829/idosi.wasj.2013.26.07.13539.

7. Solovyeva V.V., Salafutdinov I.I., Tazetdinova L.G., Khaiboullina S.F., Masgutov R.F., Rizvanov A.A. Genetic modification of adipose derived stem cells with recombinant plasmid DNA pBud-VEGF-FGF2 results in increased of IL-8 and MCP-1 secretion // J. Pure Appl. Microbiol. – 2014. – V. 8. – P. 523–528.

8. Gilazieva Z.E., Tazetdinova L.G., Arkhipova S.S., Solovyeva V.V., Rizvanov A.A. Effect of cisplatin on ultrastructure and viability of adipose-derived mesenchymal stem cells // BioNanoScience. – 2016. – V. 6, No 4. – P. 534–539. – doi: 10.1007/s12668-016-0283-0.

9. Ataei A., Solovyeva V.V., Poorebrahim M., Blatt N.L., Salafutdinov I.I., Sahin F., Kiyasov A.P., Yalvac M.E., Rizvanov A.A. A genome-wide analysis of mrna expression in human tooth germ stem cells treated with pluronic p85 // BioNanoScience. – 2016. – V. 6, No 4. – P. 392–402. – doi: 10.1007/s12668-016-0254-5.

10. Kitaeva K.V., Prudnikov T.S., Gomzikova M.O., Kletukhina S.K., James V., Rizvanov A.A., Solovyeva V.V. Analysis of the interaction and proliferative activity of adenocarcinoma, peripheral blood mononuclear and mesenchymal stromal cells after co-cultivation in vitro // BioNanoSci. – 2019. – V. 9, No 2. – P. 502–509. – doi: 10.1007/s12668-019-00625-z.

11. Chulpanova D.S., Solovyeva V.V., James V., Arkhipova S.S., Gomzikova M.O., Garanina E.E., Akhmetzyanova E.R., Tazetdinova L.G., Khaiboullina S.F., Rizvanov A.A. Human mesenchymal stem cells overexpressing interleukin 2 can suppress proliferation of neuroblastoma cells in co-culture and activate mononuclear cells in vitro // Bioengineering (Basel). – 2020. – V. 7, No 2. – Art. 59, P. 1–27. – doi: 10.3390/bioengineering7020059.

12. Liu T., Zhou L., Li D., Andl T., Zhang Y. Cancer-associated fibroblasts build and secure the tumor microenvironment // Front. Cell Dev. Biol. – 2019. – V. 7. – Art. 60, P. 1–14. – doi: 10.3389/fcell.2019.00060.

13. Quail D.F., Joyce J.A. Microenvironmental regulation of tumor progression and metastasis // Nat. Med. – 2013. – V. 19, No 11. – P. 1423–1437. – doi: 10.1038/nm.3394.

14. Lu P., Weaver V.M., Werb Z. The extracellular matrix: A dynamic niche in cancer progression // J. Cell Biol. – 2012. – V. 196, No 4. – P. 395–406. – doi: 10.1083/jcb.201102147.

15. Kessenbrock K., Plaks V., Werb Z. Matrix metalloproteinases: Regulators of the tumor microenvironment // Cell. – 2010. – V. 141, No 1. – P. 52–67. – doi: 10.1016/j.cell.2010.03.015.

16. Comoglio P.M., Trusolino L. Cancer: The matrix is now in control // Nat. Med. – 2005. – V. 11, No 11. – P. 1156–1159. – doi: 10.1038/nm1105-1156.

17. Kim S.H., Turnbull J., Guimond S. Extracellular matrix and cell signalling: The dynamic cooperation of integrin, proteoglycan and growth factor receptor // J. Endocrinol. – 2011. – V. 209, No 2. – P. 139–151. – doi: 10.1530/JOE-10-0377.

18. Butcher D.T., Alliston T., Weaver V.M. A tense situation: Forcing tumour progression // Nat. Rev. Cancer. – 2009. – V. 9, No 2. – P. 108–122. – doi: 10.1038/nrc2544.

19. Levental K.R., Yu H., Kass L., Lakins J.N., Egeblad M., Erler J.T., Fong S.F., Csiszar K., Giaccia A., Weninger W., Yamauchi M., Gasser D.L., Weaver V.M. Matrix crosslinking forces tumor progression by enhancing integrin signaling // Cell. – 2009. – V. 139, No 5. – P. 891–906. – doi: 10.1016/j.cell.2009.10.027.

20. Tucker G.C. Integrins: Molecular targets in cancer therapy // Curr. Oncol. Rep. – 2006. – V. 8, No 2. – P. 96–103. – doi: 10.1007/s11912-006-0043-3.

21. Payne S.L., Fogelgren B., Hess A.R., Seftor E.A., Wiley E.L., Fong S.F., Csiszar K., Hendrix M.J., Kirschmann D.A. Lysyl oxidase regulates breast cancer cell migration and adhesion through a hydrogen peroxide-mediated mechanism // Cancer Res. – 2005. – V. 65, No 24. – P. 11429–11436. – doi: 10.1158/0008-5472.CAN-05-1274.

22. Erler J.T., Giaccia A.J. Lysyl oxidase mediates hypoxic control of metastasis // Cancer Res. – 2006. – V. 66, No 21. – P. 10238–10241. – doi: 10.1158/0008-5472.CAN-06-3197.

23. Cramer D.W., Finn O.J. Epidemiologic perspective on immune-surveillance in cancer // Curr. Opin. Immunol. – 2011. – V. 23, No 2. – P. 265–271. – doi: 10.1016/j.coi.2011.01.002.

24. Lowenfels A.B., Maisonneuve P., DiMagno E.P., Elitsur Y., Gates L.K. Jr., Perrault J., Whitcomb D.C. Hereditary pancreatitis and the risk of pancreatic cancer. International hereditary pancreatitis study group // J. Natl. Cancer Inst. – 1997. – V. 89, No 6. – P. 442–446. – doi: 10.1093/jnci/89.6.442.

25. Hanahan D., Weinberg R.A. Hallmarks of cancer: The next generation // Cell. – 2011. – V. 144, No 5. – P. 646–674. – doi: 10.1016/j.cell.2011.02.013.

26. Knaapen A.M., Gungor N., Schins R.P., Borm P.J., Van Schooten F.J. Neutrophils and respiratory tract DNA damage and mutagenesis: A review // Mutagenesis. – 2006. – V. 21, No 4. – P. 225–236. – doi: 10.1093/mutage/gel032.

27. Khattar M., Chen W., Stepkowski S.M. Expanding and converting regulatory T cells: A horizon for immunotherapy // Arch. Immunol. Ther. Exp. (Warsz). – 2009. – V. 57, No 3. – P. 199–204. – doi: 10.1007/s00005-009-0021-1.

28. Nishikawa H., Sakaguchi S. Regulatory T cells in tumor immunity // Int. J. Cancer. – 2010. – V. 127, No 4. – P. 759–767. – doi: 10.1002/ijc.25429.

29. Chaudhri V.K., Salzler G.G., Dick S.A., Buckman M.S., Sordella R., Karoly E.D., Mohney R., Stiles B.M., Elemento O., Altorki N.K., McGraw T.E. Metabolic alterations in lung cancer-associated fibroblasts correlated with increased glycolytic metabolism of the tumor // Mol. Cancer Res. – 2013. – V. 11, No 6. – P. 579–592. – doi: 10.1158/1541-7786.MCR-12-0437-T.

30. Landskron G., De la Fuente M., Thuwajit P., Thuwajit C., Hermoso M.A. Chronic inflammation and cytokines in the tumor microenvironment // J. Immunol. Res. – 2014. – V. 2014. – Art. 149185, P. 1–19. – doi: 10.1155/2014/149185.

31. Badawi A.F., Mostafa M.H., Probert A., O’Connor P.J. Role of schistosomiasis in human bladder cancer: Evidence of association, aetiological factors, and basic mechanisms of carcinogenesis // Eur. J. Cancer Prev. – 1995. – V. 4, No 1. – P. 45–59. – doi: 10.1097/00008469-199502000-00004.

32. Williams M.P., Pounder R.E. Helicobacter pylori: From the benign to the malignant // Am. J. Gastroenterol. – 1999. – V. 94, Suppl. 11. – P. S11–S16. – doi: 10.1016/s0002-9270(99)00657-7.

33. McCance D.J. Human papillomaviruses and cancer // Biochim. Biophys. Acta. – 1986. – V. 823, No 3. – P. 195–205. – doi: 10.1016/j.radonc.2013.06.004.

34. Cavallaro U., Christofori G. Cell adhesion and signalling by cadherins and Ig-CAMs in cancer // Nat. Rev. Cancer. – 2004. – V. 4, No 2. – P. 118–132. – doi: 10.1038/nrc1276.

35. Thiery J.P., Sleeman J.P. Complex networks orchestrate epithelial–mesenchymal transitions // Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. – 2006. – V. 7, No 2. – P. 131–142. – doi: 10.1038/nrm1835.

36. Hazan R.B., Phillips G.R., Qiao R.F., Norton L., Aaronson S.A. Exogenous expression of n-cadherin in breast cancer cells induces cell migration, invasion, and metastasis // J. Cell Biol. – 2000. – V. 148, No 4. – P. 779–790. – doi: 10.1083/jcb.148.4.779.

37. Мингалеева Р.Н., Соловьева В.В., Блатт Н.Л., Ризванов А.А. Применение культур клеток и тканей для скрининга противоопухолевых препаратов in vitro // Клеточная трансплантология и тканевая инженерия. – 2013. – Т. 8, №. 2. – С. 20–28.

38. Bates R.C., Mercurio A.M. Tumor necrosis factor-α stimulates the epithelial-to-mesenchymal transition of human colonic organoids // Mol. Biol. Cell. – 2003. – V. 14, No 5. – P. 1790–1800. – doi: 10.1091/mbc.E02-09-0583.

39. Zeisberg M., Hanai J.-i., Sugimoto H., Mammoto T., Charytan D., Strutz F., Kalluri R. BMP-7 counteracts TGF-β1–induced epithelial-to-mesenchymal transition and reverses chronic renal injury // Nat. Med. – 2003. – V. 9, No 7. – P. 964–968. – doi: 10.1038/nm888.

40. Gupta G.P., Massague J. Cancer metastasis: Building a framework // Cell. – 2006. – V. 127, No 4. – P. 679–695. – doi: 10.1016/j.cell.2006.11.001.

41. Hoffmann E.K., Lambert I.H. Ion channels and transporters in the development of drug resistance in cancer cells // Philos. Trans. R. Soc., B. – 2014. – V. 369, No 1638. – Art. 20130109, P. 1–9. – doi: 10.1098/rstb.2013.0109.

42. Arcangeli A. Ion channels and transporters in cancer. 3. Ion channels in the tumor cell-microenvironment cross talk // Am. J. Physiol.: Cell Physiol. – 2011. – V. 301, No 4. – P. 762–771. – doi: 10.1152/ajpcell.00113.2011.

43. Cahalan M.D., Chandy K.G. The functional network of ion channels in T lymphocytes // Immunol. Rev. – 2009. – V. 231, No 1. – P. 59–87. – doi: 10.1111/j.1600-065X.2009.00816.x.

44. Juliano R.L., Ling V. A surface glycoprotein modulating drug permeability in Chinese hamster ovary cell mutants // Biochim. Biophys. Acta. – 1976. – V. 455, No 1. – P. 152–162. – doi: 10.1016/0005-2736(76)90160-7.

45. Vasiliou V., Vasiliou K., Nebert D.W. Human ATP-binding cassette (ABC) transporter family // Hum. Genomics. – 2009. – V. 3, No 3. – P. 281–290. – doi: 10.1186/1479-7364-3-3-281.

46. Nagy J.A., Chang S.H., Shih S.C., Dvorak A.M., Dvorak H.F. Heterogeneity of the tumor vasculature // Semin. Thromb. Hemostasis. – 2010. – V. 36, No 3. – P. 321–331. – doi: 10.1055/s-0030-1253454.

47. Sun X., Wei Q., Cheng J., Bian Y., Tian C., Hu Y., Li H. Enhanced Stim1 expression is associated with acquired chemo-resistance of cisplatin in osteosarcoma cells // Hum. Cell. – 2017. – V. 30, No 3. – P. 216–225. – doi: 10.1007/s13577-017-0167-9.

48. Schmidt S., Liu G., Liu G., Yang W., Honisch S., Pantelakos S., Stournaras C., Honig A., Lang F. Enhanced Orai1 and STIM1 expression as well as store operated Ca²⁺ entry in therapy resistant ovary carcinoma cells // Oncotarget. – 2014. – V. 5, No 13. – P. 4799–4810. – doi: 10.18632/oncotarget.2035.

49. Kondratska K., Kondratskyi A., Yassine M., Lemonnier L., Lepage G., Morabito A., Skryma R., Prevarskaya N. Orai1 and STIM1 mediate SOCE and contribute to apoptotic resistance of pancreatic adenocarcinoma // Biochim. Biophys. Acta. – 2014. – V. 1843, No 10. – P. 2263–2269. – doi: 10.1016/j.bbamcr.2014.02.012.

50. Tang B.D., Xia X., Lv X.F., Yu B.X., Yuan J.N., Mai X.Y., Shang J.Y., Zhou J.G., Liang S.J., Pang R.P. Inhibition of Orai1-mediated Ca²⁺ entry enhances chemosensitivity of HepG2 hepatocarcinoma cells to 5-fluorouracil // J. Cell. Mol. Med. – 2017. – V. 21, No 5. – P. 904–915. – doi: 10.1111/jcmm.13029.

Показать весь список литературы (всего ссылок: 80)