Особенности изменения бактериального и грибного сообществ при самовосстановлении почв, загрязненных нефтью
Л.Р. Бикташева, А.А. Савельев, С.Ю. Селивановская, П.Ю. Галицкая
Казанский (Приволжский) федеральный университет, г. Казань, 420008, Россия
DOI: 10.26907/2542-064X.2020.3.393-412
Для цитирования: Бикташева Л.Р., Савельев А.А., Селивановская С.Ю., Галицкая П.Ю. Особенности изменения бактериального и грибного сообществ при самовосстановлении почв, загрязненных нефтью // Учен. зап. Казан. ун-та. Сер. Естеств. науки. – 2020. – Т. 162, кн. 3. – С. 393–412. – doi: 10.26907/2542-064X.2020.3.393-412.
For citation: Biktasheva L.R., Saveliev A.A., Selivanovskaya S.Y., Galitskaya P.Y. Bacterial and fungal community shifts during self-restoration of oil-polluted soils. Uchenye Zapiski Kazanskogo Universiteta. Seriya Estestvennye Nauki, 2020, vol. 162, no. 3, pp. 393–412. doi: 10.26907/2542-064X.2020.3.393-412. (In Russian)
Аннотация
Нефтяное загрязнение является серьезной экологической проблемой, несмотря на способность почв к самовосстановлению. В настоящей работе проведен анализ бактериальных и грибных сообществ шести образцов природных почв, находящихся в стадии самовосстановления после нефтяного разлива, и их незагрязненных аналогов. Содержание углеводородов в почвах варьировалось от 3% до 14% с доминированием во всех образцах фракций алифатических и ароматических углеводородов (в сумме более 50%). Методом высокопроизводительного секвенирования на платформе Illumina MiSeq определено, что в незагрязненных почвах преобладали бактерии, относящиеся к типам Actinobacteria, Proteobacteria, Acidobacteria и Bacteroidetes. Во всех образцах загрязненных почвах выраженное доминирование установлено для бактерий типа Actinobacteria (38–66%), в основном за счет резкого увеличения относительного обилия бактерий семейства Nocardiaceae (7–32%), известных своей углеводородокисляющей активностью. В четырех образцах незагрязненных почв доминировали грибы, относящиеся к типу Ascomycota, в двух – представители типов Ascomycota и Basidiomycota. Структура грибных сообществ загрязненных почв отличалась от незагрязненных, однако различия не имели общих закономерностей. Скорее всего, различающаяся ответная реакция бактериальных и грибных сообществ на нефтяное загрязнение связана с различными метаболическими возможностями в отношении углеводородов у бактерий и грибов.
Ключевые слова: нефтезагрязненные почвы, микробное сообщество, углеводородокисляющие виды
Благодарности. Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (проект № 17-74-20183).
Литература
1. Agbogidi O.M., Eruotor P.G., Akparobi S.O. Effects of crude oil levels on the growth of maize (Zea mays L.) // Am. J. Food Technol. – 2007. – V. 2, No 6. – P. 529–535. – doi: 10.3923/ajft.2007.529.535.
2. Marin-Garcia J.A., Tomas J.M. Deconstructing AMO framework: A systematic review // Intang. Cap. – 2016. – V. 12, No 4. – P. 1040–1087. – doi: 10.3926/ic.838.
3. Sutton N.B., Maphosa F., Morillo J.A., Al-Soud W.A., Langenhoff A.A.M., Grotenhuis T., Rijnaarts H.H.M., Smidt H. Impact of long-term diesel contamination on soil microbial community structure // Appl. Environ. Microbiol. – 2013. – V. 79, No 2. – P. 619–630. – doi: 10.1128/AEM.02747-12.
4. Liu Q., Tang J., Gao K., Gurav R., Giesy J.P. Aerobic degradation of crude oil by microorganisms in soils from four geographic regions of China // Sci. Rep. – 2017. – V. 7, No 1. – Art. 14856, P. 1–12. – doi: 10.1038/s41598-017-14032-5.
5. Fierer N., Jackson R.B. The diversity and biogeography of soil bacterial communities // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. – 2006. – V. 103, No 3. – P. 626–631. – doi: 10.1073/pnas.0507535103.
6. Bundy J.G., Paton G.I., Campbell C.D. Microbial communities in different soil types do not converge after diesel contamination // J. Appl. Microbiol. – 2002. – V. 92, No 2. – P. 276–288. – doi: 10.1046/j.1365-2672.2002.01528.x.
7. Powell S.M., Bowman J.P., Ferguson S.H., Snape I. The importance of soil characteristics to the structure of alkane-degrading bacterial communities on sub-Antarctic Macquarie Island // Soil Biol. Biochem. – 2010. – V. 42, No 11. – P. 2012–2021. – doi: 10.1016/j.soilbio.2010.07.027.
8. Bergsveinson J., Perry B.J., Simpson G.L., Yost C.K., Schutzman R.J., Hall B.D., Cameron A.D.S. Spatial analysis of a hydrocarbon waste-remediating landfarm demonstrates influence of management practices on bacterial and fungal community structure // Microb. Biotechnol. – 2019. – V. 12, No 6. – P. 1199–1209. – doi: 10.1111/1751-7915.13397.
9. Nacke H., Will C., Herzog S., Nowka B., Engelhaupt M., Daniel R. Identification of novel lipolytic genes and gene families by screening of metagenomic libraries derived from soil samples of the German Biodiversity Exploratories // FEMS Microbiol. Ecol. – 2011. – V. 78, No 1. – P. 188–201. – doi: 10.1111/j.1574-6941.2011.01088.x.
10. Roesch L.F.W., Fulthorpe R.R., Riva A., Casella G., Hadwin A.K.M., Kent A.D., Daroub S.H., Camargo F.A.O., Farmerie W.G., Triplett E.W. Pyrosequencing enumerates and contrasts soil microbial diversity // ISME J. – 2007. – V. 1, No 4. – P. 283–290. – doi: 10.1038/ismej.2007.53.
11. Girvan M.S., Bullimore J., Pretty J.N., Osborn A.M., Ball A.S. Soil type is the primary determinant of the composition of the total and active bacterial communities in arable soils // Appl. Environ. Microbiol. – 2003. – V. 69, No 3. – P. 1800–1809. – doi: 10.1128/aem.69.3.1800-1809.2003.
12. Lauber C.L., Hamady M., Knight R., Fierer N. Pyrosequencing-based assessment of soil pH as a predictor of soil bacterial community structure at the continental scale // Appl. Environ. Microbiol. – 2009. – V. 75, No 15. – P. 5111–5120. – doi: 10.1128/AEM.00335-09.
13. Onwurah I.N.E., Ogugua V.N., Onyike N.B., Ochonogor A.E., Otitoju O.F. Crude oils spills in the environment, effects and some innovative clean-up biotechnologies // Int. J. Environ. Res. – 2007. – V. 1, No 4. – P. 307–320. – doi: 10.22059/IJER.2010.142.
14. Singh A., Singh B., Ward O. Potential applications of bioprocess technology in petroleum industry // Biodegradation. – 2012. – V. 23, No 6. – P. 865–880. – doi: 10.1007/s10532-012-9577-2.
15. Hassanshahian M., Bayat Z., Cappello S., Smedile F., Yakimov M. Comparison the effects of bioaugmentation versus biostimulation on marine microbial community by PCR-DGGE: A mesocosm scale // J. Environ. Sci. – 2016. – V. 43. – P. 136–146. – doi: 10.1016/j.jes.2015.09.013.
16. Ansari N., Hassanshahian M., Ravan H. Study the microbial communities’ changes in desert and farmland soil after crude oil pollution // Int. J. Environ. Res. – 2018. – V. 12, No 3. – P. 391–398. – doi: 10.1007/s41742-018-0099-6.
17. Abbasian F., Lockington R., Mallavarapu M., Naidu R. A Comprehensive review of aliphatic hydrocarbon biodegradation by bacteria // Appl. Biochem. Biotechnol. – 2015. – V. 176, No 3. – P. 670–699. – doi: 10.1007/s12010-015-1603-5.
18. Varjani S.J., Upasani V.N. A new look on factors affecting microbial degradation of petroleum hydrocarbon pollutants // Int. Biodeterior. Biodegrad. – 2017. – V. 120. – P. 71–83. – doi: 10.1016/j.ibiod.2017.02.006.
19. Aydin S., Karaçay H.A., Shahi A., Gökçe S., Ince B., Ince O. Aerobic and anaerobic fungal metabolism and Omics insights for increasing polycyclic aromatic hydrocarbons biodegradation // Fungal Biol. Rev. – 2017. – V. 31, No 2. – P. 61–72. – doi: 10.1016/j.fbr.2016.12.001.
20. Fernández-Luqueño F., Valenzuela-Encinas C., Marsch R., Martínez-Suárez C., Vázquez-Núñez E., Dendooven L. Microbial communities to mitigate contamination of PAHs in soil-possibilities and challenges: A review // Environ. Sci. Pollut. Res. – 2011. – V. 18, No 1. – P. 12–30. – doi: 10.1007/s11356-010-0371-6.
21. Shahi A., Aydin S., Ince B., Ince O. Evaluation of microbial population and functional genes during the bioremediation of petroleum-contaminated soil as an effective monitoring approach // Ecotoxicol. Environ. Saf. – 2016. – V. 125. – P. 153–160. – doi: 10.1016/j.ecoenv.2015.11.029.
22. El Amrani A., Dumas A.S., Wick L.Y., Yergeau E., Berthomé R. “Omics” insights into PAH degradation toward improved green remediation biotechnologies // Environ. Sci. Technol. – 2015. – V. 49, No 19. – P. 11281–11291. – doi: 10.1021/acs.est.5b01740.
23. Zhou Z.F., Wang M.X., Zuo X.H., Yao Y.H. Comparative investigation of bacterial, fungal, and archaeal community structures in soils in a typical oilfield in Jianghan, China // Arch. Environ. Contam. Toxicol. – 2017. – V. 72, No 1. – P. 65–77. – doi: 10.1007/s00244-016-0333-1.
24. Zhong Z., Wang X., Zhang X., Zhang W., Xu Y., Ren C., Han X., Yang G. Edaphic factors but not plant characteristics mainly alter soil microbial properties along a restoration chronosequence of Pinus tabulaeformis stands on Mt. Ziwuling, China // For. Ecol. Manage. – 2019. – V. 453. – Art. 117625, P. 1–11. – doi: 10.1016/j.foreco.2019.117625.
25. Borowik A., Wyszkowska J., Oszust K. Functional diversity of fungal communities in soil contaminated with diesel oil // Front. Microbiol. – 2017. – V. 8. – Art. 1862, P. 1–11. – doi: 10.3389/fmicb.2017.01862.
26. Xu X., Liu W., Tian S., Wang W., Qi Q., Jiang P., Gao X., Li F., Li H., Yu H. Petroleum hydrocarbon-degrading bacteria for the remediation of oil pollution under aerobic conditions: A perspective analysis // Front. Microbiol. – 2018. – V. 9. – Art. 2885, P. 1–11. – doi: 10.3389/fmicb.2018.02885.
27. ГОСТ 17.4.4.02-2017 Охрана природы (ССОП). Почвы. Методы отбора и подготовки проб для химического, бактериологического, гельминтологического анализа. – М.: Стандартинформ, 2017. – 12 с.
28. Руководство по анализу битумов и рассеянного органического вещества горных пород / Под ред. В.А. Успенского, К.Ф. Родионовой, А.И. Горской, А.П. Шишковой. – Л.: Недра, 1966. – 316 с.
29. Хуснутдинов И.Ш., Бухаров С.В., Гончарова И.Н. Определение содержания смолисто-асфальтовых веществ: Метод. указания. – Казань: Казан. гос. технол. ун-т, 2006. – 44 p.
30. Muyzer G., De Waal E.C., Uitterlinden A.G. Profiling of complex microbial populations by denaturing gradient gel electrophoresis analysis of polymerase chain reaction-amplified genes coding for 16S rRNA // Appl. Environ. Microbiol. – 1993. – V. 59, No 3. – P. 695–700. – doi: 10.1128/AEM.59.3.695-700.1993.
31. Liu C.M., Kachur S., Dwan M.G., Abraham A.G., Aziz M., Hsueh P.R., Huang Y.T., Busch J.D., Lamit L.J., Gehring C.A., Keim P., Price L.B. FungiQuant: A broad-coverage fungal quantitative real-time PCR assay // BMC Microbiol. – 2012. – V. 12. – Art. 255, P. 1–11. – doi: 10.1186/1471-2180-12-255.
32. Caporaso J.G., Kuczynski J., Stombaugh J., Bittinger K., Bushman F.D., Costello E.K., Fierer N., Peña A.G., Goodrich J.K., Gordon J.I. QIIME allows analysis of high-throughput community sequencing data // Nat. Methods. – 2010. – V. 7, No 5. – P. 335–336. – doi: 10.1038/nmeth.f.303.
33. Wang Q., Garrity G.M., Tiedje J.M., Cole J.R. Naïve Bayesian classifier for rapid assignment of rRNA sequences into the new bacterial taxonomy // Appl. Environ. Microbiol. – 2007. – V. 73, No 16. – P. 5261–5267. – doi: 10.1128/AEM.00062-07.
34. Edgar R.C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST // Bioinformatics. – 2010. – V. 26, No 19. – P. 2460–2461. – doi: 10.1093/bioinformatics/btq461.
35. Faith D.P., Minchin P.R., Belbin L. Compositional dissimilarity as a robust measure of ecological distance // Vegetatio. – 1987. – V. 69, No 1. – P. 57–68. – doi: 10.1007/BF00038687.
36. Martin-Sanchez P.M., Gorbushina A.A., Toepel J. Quantification of microbial load in diesel storage tanks using culture- and qPCR-based approaches // Int. Biodeterior. Biodegrad. – 2018. – V. 126. – P. 216–223. – doi: 10.1016/j.ibiod.2016.04.009.
37. Peng M., Zi X., Wang Q. Bacterial community diversity of oil-contaminated soils assessed by high throughput sequencing of 16s rRNA genes // Int. J. Environ. Res. Public Health. – 2015. – V. 12, No 10. – P. 12002–12015. – doi: 10.3390/ijerph121012002.
38. Samanta S.K., Singh O.V., Jain R.K. Polycyclic aromatic hydrocarbons: Environmental pollution and bioremediation // Trends Biotechnol. – 2002. – V. 20, No 6. – P. 243–248. – doi: 10.1016/s0167-7799(02)01943-1.
39. Ghosal D., Ghosh S., Dutta T.K., Ahn Y. Current state of knowledge in microbial degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs): A review // Front. Microbiol. – 2016. – V. 7. – Art. 1369, P. 1–27. – doi: 10.3389/fmicb.2016.01369.
40. Lee E.-H., Cho K.-S. Characterization of cyclohexane and hexane degradation by Rhodococcus sp. EC1 // Chemosphere. – 2008. – V. 71, No 9. – P. 1738–1744. – doi: 10.1016/j.chemosphere.2007.12.009.
41. Nam B.H., Park B.J., Yun H.S. Biodegradation of JP-8 by Rhodococcus fascians isolated from petroleum contaminated soil // Korean Chem. Eng. Res. – 2008. – V. 46, No 4. – P. 819–823. (на кор. яз.)
42. Zhou H., Huang X., Bu K., Wen F., Zhang D., Zhang C. Fungal proliferation and hydrocarbon removal during biostimulation of oily sludge with high total petroleum hydrocarbon // Environ. Sci. Pollut. Res. – 2019. – V. 26, No 32. – P. 33192–33201. – doi: 10.1007/s11356-019-06432-z.
43. Liang Y., Zhang X., Wang J., Li G. Spatial variations of hydrocarbon contamination and soil properties in oil exploring fields across China // J. Hazard. Mater. – 2012. – V. 241–242. – P. 371–378. – doi: 10.1016/j.jhazmat.2012.09.055.
44. Summerbell R.C. Root endophyte and mycorrhizosphere fungi of black spruce, Picea mariana, in a boreal forest habitat: Influence of site factors on fungal distributions // Stud. Mycol. – 2005. – V. 53. – P. 121–145. – doi: 10.3114/sim.53.1.121.
45. Vinale F., Sivasithamparam K., Ghisalberti E.L., Marra R., Woo S.L., Lorito M. Trichoderma-plant-pathogen interactions // Soil Biol. Biochem. – 2008. – V. 40, No 1. –P. 1–10. – doi: 10.1016/j.soilbio.2007.07.002.
46. Guo G., Tian F., Ding K., Wang L., Liu T., Yang F. Effect of a bacterial consortium on the degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons and bacterial community composition in Chinese soils // Int. Biodeterior. Biodegrad. – 2017. – V. 123. – P. 56–62. – doi: 10.1016/j.ibiod.2017.04.022.
47. Yang Z., Xu X., Dai M., Wang L., Shi X., Guo R. Combination of bioaugmentation and biostimulation for remediation of paddy soil contaminated with 2,4-dichlorophenoxyacetic acid // J. Hazard. Mater. – 2018. – V. 353. – P. 490–495. – doi: 10.1016/j.jhazmat.2018.04.052.
48. Rybczyńska-Tkaczyk K., Korniłłowicz-Kowalska T. Activities of versatile peroxidase in cultures of Clonostachys rosea f. catenulata and Clonostachys rosea f. rosea during biotransformation of alkali lignin // J. AOAC Int. – 2018. – V. 101, No 5. – P. 1415–1421. – doi: 10.5740/jaoacint.18-0058.
Поступила в редакцию
20.05.2020
Бикташева Лилия Рамилевна, младший научный сотрудник НИЛ «Биоконтроль»
Казанский (Приволжский) федеральный университет
ул. Кремлевская, д. 18, г. Казань, 420008, Россия
E-mail: biktasheval@mail.ru
Савельев Анатолий Александрович, доктор биологических наук, профессор кафедры моделирования экологических систем
Казанский (Приволжский) федеральный университет
ул. Кремлевская, д. 18, г. Казань, 420008, Россия
E-mail: Anatoly.Saveliev.aka.saa@gmail.com
Селивановская Светлана Юрьевна, доктор биологических наук, профессор кафедры прикладной экологии
Казанский (Приволжский) федеральный университет
ул. Кремлевская, д. 18, г. Казань, 420008, Россия
E-mail: svetlana.selivanovskaya@kpfu.ru
Галицкая Полина Юрьевна, доктор биологических наук, доцент кафедры прикладной экологии
Казанский (Приволжский) федеральный университет
ул. Кремлевская, д. 18, г. Казань, 420008, Россия
E-mail: gpolina33@yandex.ru
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.
